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Jul 01, 2023Interações microbianas cooperativas impulsionam a segregação espacial em ambientes porosos
Nature Communications volume 14, número do artigo: 4226 (2023) Citar este artigo
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O papel das interações microbianas e os mecanismos subjacentes que moldam comunidades complexas de biofilmes são pouco compreendidos. Aqui empregamos um chip microfluídico para representar ambientes subterrâneos porosos e mostramos que as interações microbianas cooperativas entre bactérias de vida livre e formadoras de biofilme desencadeiam a segregação espacial ativa para promover sua respectiva dominância em microhabitats segregados. Durante a colonização inicial, micróbios de vida livre e formadores de biofilme são segregados do inóculo planctônico misto para ocupar o fluido ambiente e a superfície dos grãos. Ao contrário da exclusão espacial através da competição, a segregação espacial activa é induzida por interacções cooperativas que melhoram a aptidão tanto do biofilme como das populações planctónicas. Mostramos ainda que o Arthrobacter de vida livre induz a colonização da superfície eliminando o inibidor de biofilme, D-aminoácidos, e recebe benefícios dos bens públicos secretados pelas cepas formadoras de biofilme. Coletivamente, nossos resultados revelam como as interações microbianas cooperativas podem contribuir para a coexistência microbiana em microhabitats segregados e impulsionar a sucessão da comunidade de biofilme subterrâneo.
A subsuperfície terrestre e oceânica hospeda mais de 80% dos microrganismos da Terra e é, portanto, o principal habitat microbiano do nosso planeta1,2. Ao contrário dos ambientes aquosos (por exemplo, oceano aberto), onde os micróbios vivem maioritariamente em liberdade (planctónicos), a subsuperfície proporciona uma área de superfície imensamente grande para a fixação microbiana. Os micróbios ligados à superfície sequestram nutrientes da água dos poros e crescem em densos conjuntos multiespécies, chamados biofilmes . A proximidade de diversas espécies em biofilmes facilita diversas interações entre elas, como detecção de quorum e metabolismo sinérgico, que determinam as características e funções da comunidade .
Nas últimas décadas, pesquisas teóricas e experimentais foram realizadas para dissecar as intrincadas interações que ditam a estrutura da comunidade do biofilme subterrâneo. Descobriu-se que microrganismos cooperativos, como parceiros de alimentação cruzada, coagregam-se em comunidades de biofilme para permitir benefícios recíprocos8,9,10. Por outro lado, os microrganismos mutuamente antagônicos tendem a excluir-se de nichos locais e a segregar espacialmente7,11. Além das consequências funcionais diretas, a estrutura física dos ambientes subterrâneos pode determinar a estabilidade ecológica e as atividades funcionais, modulando a distribuição espacial de genótipos cooperativos e competitivos. Em comparação com ambientes bem misturados, a segregação espacial sob condições estruturadas equilibra as interacções competitivas e cooperativas para estabilizar a comunidade12. Por exemplo, a separação física em meios porosos permite a coexistência de espécies de crescimento lento com competidores de crescimento rápido, uma vez que a rápida formação de biofilme bloqueia o fluxo de fluidos e redireciona nutrientes para os seus competidores . Um experimento recente também demonstrou que a segregação espacial de consórcios de biofilme governa a alimentação cruzada de metabólitos e o crescimento microbiano através do ajuste da fidelidade da transmissão do sinal de detecção de quorum . A compreensão atual das comunidades de biofilmes subterrâneos derivadas da interação, entretanto, baseia-se em grande parte em comunidades de duas espécies. Como as interações microbianas moldam diversas comunidades de biofilmes em ambientes espacialmente estruturados ainda é pouco compreendido.
Aqui, investigamos o processo de colonização do biofilme em um meio poroso onde as bactérias do solo se auto-montam em comunidades microbianas estruturadas. Usando microfluídica, sequenciamento de amplicon do gene 16S rRNA e hibridização fluorescente in situ (FISH), observamos que durante o desenvolvimento inicial do biofilme, espécies deficientes em biofilme prepararam ativamente o ambiente em microescala para que micróbios formadores de biofilme colonizassem superfícies. Realizamos ainda exometabolômica, transcriptômica, análises de interação entre pares e manipulação genética para descobrir os mecanismos de interações interespecíficas. Descobrimos que a interação entre espécies deficientes em biofilme e espécies formadoras de biofilme impulsiona a sucessão da comunidade microbiana através da segregação espacial ativa no ambiente subterrâneo.